Первое упоминание о Крылатском как о московском селе содержится в духовной грамоте великого князя Василия Димитриевича (сына св. Димитрия Донского), датированной 1417 годом.
С 1423 Крылатское принадлежало великим князьям и после Василия I находилось в числе государевых вотчин.
Предполагается, что уже в то время существовала часовня, посвящённая БР.
Первое указание на наличие церкви относится в 1554, когда царь Иван Грозный принял участие в освящении деревянной церкви Рождества Богородицы.
В приходных книгах патриаршего Приказа 1623-24 года имеется описание села и церкви Рождества БР.
В 1713 церковь сгорела, а через год выстроена новая деревянная церковь.
В 1936 церковь закрыта.
Во время Великой Отечественной войны в 1941 в целях маскировки снесены высокая колокольня и купола на храме, служившие ориентиром при налётах немецкой авиации.
В 1989 полуразрушенное здание передано православной общине.
При храме с незапамятных времен существуют источники самой чистой воды в Подмосковье, при которых в XIX веке обретена икона БМ "Рудненская" и построена часовня в честь неё.
Здание храма реставрируется, имеется воскресная школа, православная гимназия.